Музей основан в 1925 году. Первым директором был Н.А. Наконечный. В 1950-е музей был закрыт за отсутствием помещений. В 1960-е открыт усилиями краеведов. С 1976 года народный музей вместе с комплексом историко-архитектурных памятников на Кий-острове был реорганизован в Онежско-Кийский филиал Соловецкого государственного историко-архитектурного и природного музея-заповедника. В 1987 г. Онежский музей стал филиалом Архангельского областного краеведческого музея. А в 1988 г., в связи со 100-летием полярного капитана и исследователя А.С. Кучина, получил статус историко-мемориального музея.
В 2001 г. Онежский музей был переведен в подчинение муниципального образования «Город Онега и Онежский район». Летом 2003 г. музей переехал в восстановленное кирпичное двухэтажное здание (бывшее родильное отделение больницы).
Музей своими коллекциями и экспозициями отражает особенности края: Онежское поморье с промыслово-торговой деятельностью отличалось от внутренних земледельческо-скотоводческих волостей Поонежья. Между ними находились торгово-ремесленные поселения низовий Онеги с чертами городской мещанской культуры. Народное искусство и основанное на нем религиозное искусство раскрывают духовную жизнь населения края.
Интерес представляют коллекции семьи онежанина конца XIX — нач. XX вв. Негодяева Г.Н. и онежской вышивки, клад 1916 года, а также коллекция мемориальных вещей А.С. Кучина — известного полярного исследователя, океанографа.